Miles Morales, remaja asal Brooklyn, menjadi pintu masuk menuju semesta Spider-Man yang tidak hanya memiliki satu pemakai topeng. Kehadiran kemungkinan-kemungkinan lain mengubah cara ia memahami sosok pahlawan dan tempatnya sendiri di dalam cerita. Film animasi ini memperkenalkan gagasan Spider-Verse melalui tokoh muda yang harus berhadapan dengan dunia lebih luas daripada kesehariannya. Bagi Miles, topeng pahlawan hadir di dalam dunia yang membuka lebih dari satu kemungkinan. Kisahnya mempertemukan kehidupan seorang remaja dengan pertanyaan tentang identitas, sehingga menjadi pahlawan juga berhubungan dengan menemukan tempat bagi diri sendiri.